שני אתונאים שעייפו מהתדיינויות התמיד בבתי המשפט של אתונה ומתלאות העיר האחרות באים אל מקום משכנן של הציפורים, ושם הם מבקשים לפגוש את טראוס הדוכיפת, אדם שהפך לציפור, ולשאול אותו, הרואה במעופו את התבל כולה, היכן יוכלו למצוא עיר כלבבם להתיישב בה. מוצאים חן בעיניהם חיי הציפורים, הדומים לירח דבש תמידי, ועולה בדעתם הרעיון לבנות עיר בחלל האוויר, בתחומן של הציפורים, ולהפוך אותן לכוח החדש בתבל, שיתפוס את מקומם של אלי האולימפוס. הציפורים מקבלות את ההצעה ובונות את העיר 'תל-קוקו-העננית', החוצצת בין האלים ובין ניחוח הקרבנות שבני האדם מקריבים להם. האלים המורעבים נכנעים לכל הדרישות. פיסתטירוס תופס, למעשה, את מקומו של זאוס, והופך לא רק למלך הציפורים אלא גם למלך האלים ובני האדם. 'תל-קוקו-העננית' – עיר הקיימת בדמיון בלבד, מקום מילוט דמיוני – היא עיר אוטופית שאינה בנמצא בשום מקום, אך אריסטופאנס בנה אותה מאבני בניין מוכרות, מה שמאפשר לו לבקר את המציאות החברתית והמדינית של אתונה וללגלג על מרכיביה. העולם האוטופי מלא וגדוש בהתייחסויות לחיי ההווה באתונה על כל היבטיהם, המקומיים אך גם הכלל-אנושיים. אין פלא אפוא ששם העיר הפך לשם דבר בספרות אירופה ובתרבותה.
הקומדיה הציפורים הוצגה בשנת 414 לפנה"ס והיא אחת הקומדיות הידועות ביותר והאהובות ביותר של אריסטופאנס.